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Dépistage du cancer bronchique

Créé le 28/02/2000 Auteur : A. Taytard (Mis à jour le 28/04/2015)
     
     

  
Point_v.gif (865 octets)Définition

Examen de personnes qui n'ont pas fait appel au médecin pour une affection particulière et dont il s'agit de déceler la maladie à un stade où elle puisse être guérie ou arrêtée dans son évolution.

  
Point_v.gif (865 octets)Cela implique que
1/ la maladie est
 importante au plan social par
        sa gravité et/ou
        sa fréquence
 à un stade latent décelable
2/ le médecin dispose de
 moyens de confirmation
 traitements applicables au stade initial et donnant de meilleurs résultats qu'un traitement plus tardif (contrôle et/ou guérison)
3/ la santé publique dispose de
 tests de dépistage avec sensibilité, spécificité, accessibilité, coût et morbidité associée raisonnables
 
Point_v.gif (865 octets)Le cancer bronchique est-il un bon candidat au dépistage ?
   importance de la maladie
         individuel
         collectif
   stade latent décelable
         physiopathologie
 

 outils de dépistage
         imagerie
(TDM ; PET scan)
         cytologie

   moyens de confirmation
         endoscopie
         biopsie trans-thoracique
         chirurgie
   traitement
         chirurgie
   
Point_v.gif (865 octets)Outils potentiels du dépistage
 

 questionnaires symptômes peu spécifiques présélection des candidats au dépistage

   dosage des marqueurs tumoraux valeur prédictive positive très faible
   radiographie thoracique
   examen cytologique des expectorations
 
 TDM thoracique : on recherche : nodules, cicatrices anormales, opacités en verre dépoli ; sensibilité de détection des nodules : > 10mm : 100 % ; > 5mm : 95 % ; £ 5 mm : 66 % (Diederich, 2001) ; valeur prédictive négative pour le cancer : > 95 % ; valeur prédictive positive : < 20 % ; plus de 90 % des nodules dépistés sont bénins (Henschke, 2001)
   endoscopie bronchique inutilisable dans cet objectif 
  
Point_v.gif (865 octets)Résultats des essais de dépistage
 Les années 50 à 70
4 essais non randomisés basés sur des radiographies thoraciques
  non contrôlés
Philadelphia Pulmonary Neoplasm Research Project
Veterans Administration trial
pas de bénéfice démontré
Tokyo Metropolitan Government study
South London Lung Cancer Study
peut être un bénéfice
   
2 essais randomisés basés sur des radiographies thoraciques :

North London Cancer Study : hommes de 40 ans et plus fumeurs et non fumeurs ; randomisation de 2 groupes d'entreprises (a priori sans risque professionnel de cancer du poumon) en fonction du type d'activité et de la zone géographique : groupe contrôle : 44 entreprises (n = 25311) (radiographie au début et à la fin de l'étude) ; groupe intervention : 75 entreprises (n = 29723) (radiographies tous les 6 mois sur 3 ans) ; recrutement 1960-1964.
Après 6 ans, le risque relatif de décès de cancer du poumon était de 1.03 (IC 95 % : 0.74-1.42).
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 1.16 (IC 95 % : 0.89-1.51)

Kaiser Permanente Multiphasic Evaluation Study : hommes et femmes de 35-54 ans ; membres du Kaiser permanente medical care programme ; groupe intervention (n = 5156) : bilan général annuel (avec radiographie, spirométrie) ; groupe contrôle (n = 5557) : bilan selon leur souhait ; recrutement 1964-1980.
Après 6 ans, le risque relatif de décès de cancer du poumon était de 1.13 (IC 95 % : 0.74-1.73).
Mortalité toutes causes similaire dans les 2 groupes : RR : 0.98 ; IC 95 % : 0.87-1.10.

   
Au total : plus de cancers dépistés à un stade précoce ; plus de cancers résécables ; taux de survie plus élevé ; pas de réduction de mortalité. 
  
 Les années 70 à 80
1 essai contrôlé basé sur des radiographies thoraciques
Erfurt County Study : hommes ; 40-65 ans ; radiographies groupe contrôle (10 districts) : tous les 1 à 2 ans ; groupe intervention (4 districts additionnels) : tous les 6 mois ; recrutement 1972-1977
Risque relatif annuel de décès par cancer du poumon : 0.6 % dans le groupe contrôle et 0.8 % dans le groupe intervention pendant les 6 ans de l'étude (pas de différence statistique).
Mortalité toutes causes plus basse dans le groupe intervention : RR : 0.96 ; IC 95 % : 0.92-1.
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 1.38 (IC 95 % : 1.22-1.57).
 
4 essais randomisés basés sur des radiographies thoraciques et la cytologie de l'expectoration :
NCI-sponsored Cooperative Early Lung Cancer Detection Program
- Johns Hopkins Lung Project : effet d'une cytologie tous les 4 mois ajoutée à une radiographie annuelle sur la mortalité par cancer du poumon ; hommes fumeurs de 45 ans et plus ; recrutement par publicité et courriers aux assurances et aux détenteurs de permis de conduire ; groupe contrôle (n = 5161) : radiographie annuelle ; groupe intervention (n = 5223) : cytologie tous les 4 mois en plus.
Risque relatif de décès par cancer du poumon : 0.80 (IC 95 % : 0.64-1.03).
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 0.95 (IC 95 % : 0.8-1.14).
- Memorial Sloan-Kettering Lung Project : idem John Hopkins ; groupe contrôle n = 5072 ; groupe intervention n =
4968.
Risque relatif de décès par cancer du poumon : 0.98 (IC 95 % : 0.75-1.27).
Mortalité toutes causes similaire dans les groupes : RR : 1.03 ; IC 95 % : 0.90-1.17.
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 1.01 (IC 95 % : 0.82-1.24).

- Mayo Lung Project : 10933 patients externes de la Mayo, hommes fumeurs, 45 ans et plus : radiographie et cytologie de dépistage ; 9211 négatifs, randomisés ; groupe contrôle (n = 4593) : conseil de passer une radiographie et un examen cytologique tous les ans, pas de rappel ; groupe intervention (n = 4618) : radiographie et cytologie tous les 4 mois pendant 6 ans ; recrutement 1971-1976.
Après 6 ans, le risque relatif de décès de cancer du poumon était de 1.06 (IC 95 % : 0.82-1.37).
Mortalité toutes causes similaire dans les 2 groupes : RR : 1.03 ; IC 95 % : 0.92-1.16.
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 1.28 (IC 95 % : 1.05-1.57) ; et après 16 ans supplémentaires de suivi : RR = 1.16 ; IC 95 % : 1.04-1.3.

étude Tchécoslovaque : hommes fumeurs 40-64 ans de la population générale ; groupe contrôle : radiographie et cytologie à la fin des 3 ans du dépistage ; groupe intervention : radiographie de face et cyologie tous les 6 mois pendant 3 ans ; les 2 groupes ont ensuite eu une radiographie tous les ans pendant 3 ans supplémentaires. Début du recrutement : 1976.
Après 6 ans, le risque relatif de décès de cancer du poumon était de 1.37 (IC 95 % : 0.94-1.99).
Mortalité toutes causes plus haute dans le groupe intervention : RR : 1.18 ; IC 95 % : 1.01-140 ; p = 0.04.
Risque relatif d'incidence de cancer dans le groupe intervention : 1.33 (IC 95 % : 0.99-1.75).
  
 

Interprétation de la radiographie thoracique initiale

Groupe de dépistage et institution

Négatif

Indéterminé

Suspect de cancer

Non satisfaisant

Total

Double dépistage

         
Johns Hopkins      4.288 (9)*

761 (15)**

  25 (15) 152 (0) 5.226 (39)
Memorial Sloan-Kettering 4.342 (7) 601 (8 )**   25 (15) 0 (0) 4.968 (30)
Mayo 10.448 (17) 327 (12) 152 (62) 6 (0) 10.933 (91)
Total 19.077
(33)
1.690
(35)**
202
(92)
158
(0)
21.127
(160)

RT seule

         
Johns Hopkins 4.226 (0) 757 (20)    32 (19) 146 (1)   5.161 (40)
Memorial 4.507 (1) 543 (12)    22 (10)  0 (0)   5.072 (23)
Total 8.733
(1)
1.300
(32)
 54
(29)
146
(1)
10.233
(63)

* Les nombres entre parenthèses représentent le nombre de cancers pulmonaires confirmés, détectés par l'une ou l'autre méthode
** Deux participants à Hopkins et Memorial avaient des anomalies radiologiques indéterminées sans lien avec leur cancer pulmonaire détecté par cytologie.

Participants au double dépistage classés par institution et interprétation de la cytologie initiale des crachats 

 

Interprétation de la cytologie initiale des crachats

Institution

Non satisfaisant ou pas de réponse

Négatif ou atypie légère

Atypie
modérée

Atypie
marquée

Cellules cancéreuses

Johns Hopkins 48 (0)* 4.984 (18) 169 (5) 14 (5) 11 (11)
Memorial 75 (0) 4.843 (13) 28 (2) 8 (4) 14 (11)
Mayo 816 (6) 10.061 (53) 24 (8) 5 (4) 27 (20)
Total 939
(6)**
19.888
(84)
221
(15)***
27
(13)****
52
(42)*****

* Les nombres entre parenthèses représentent le nombre de cancers pulmonaires confirmés, détectés par l'une ou l'autre méthode.
** Six hommes ont été opérés de leur cancer pulmonaire avant que le recueil des crachats ne soit fait.
*** Trois participants avaient des atypies modérées sans relation avec les anomalies radiologiques liées à leur cancer pulmonaire.
**** Trois hommes avec des atypies marquées avaient un cancer des voies aériennes supérieures.
***** Neuf hommes avec des cellules cancéreuses avaient un cancer des voies aériennes supérieures et un a refusé à plusieurs reprises la recherche de la localisation.

Cancers du poumon confirmés, classés en fonction du mode de dépistage, de la méthode de dépistage et du type cellulaire

 

Type cellulaire

 

Epidermoïdes

Adéno-carcinomes

Grandes cellules

Petites cellules

Carcinoïdes

Total

Méthode de détection

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

Double dépistage*  
RT seule     31    33
  35
   38    15    16    11    12     1     1    93   100
Cyto seule     35    95
    0
    0      2      5      0      0     0     0    37   100
RT et cyto    15    50
    8
  27      3    10      4    13     0     0    30   100
Total    81    51
  43
  27    20    12    15      9     1     1   160   100
RT seule**    13    21
  28
  44    14    22      8    13     0     0     63   100
Total    94    42
  71
  32    34    15    23    10     1   <1   223   100

* Inclut les cas de Hopkins, Memorial et Mayo.
** Inclut seulement les cas de Hopkins et Memorial

Cancers du poumon confirmés, classés en fonction du mode de dépistage, de la méthode de dépistage et des stades

 

Stade I

Stade II

Stade III

Total

Méthode de dépistage

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

(n)

(%)

Double dépistage *  
RT seule    44
47
8         9       41       44        93 100
Cyto seule    30
81
2         6         5       14        37  100
RT et cyto      7
23
2         7       21       70        30  100
Total    81
 51
12         8       67       42       160  100
                 
RT seule**    24
38
 5         8       34       54         63  100
Total 105
47
 17         8     101       45       223  100

* Inclut les cas de Hopkins, Memorial et Mayo
** Inclut seulement les cas de Hopkins et Memorial

Au total

223 cancers du poumon confirmés parmi 31360 participants (taux de détection : 0,7 %) 
45 % de cancers disséminés au dépistage
122 résections complètes, dont 21 (17 %) ont développé un second cancer pulmonaire pendant le suivi.
Survies à 5 ans
dépistage par cytologie seule
radiologie
:

85 %
33 %

stades I   

80 %

stades III  

10 %

Pas de différence dans la mortalité attribuable au cancer
Une nouvelle analyse récente de ces données n'a montré aucun avantage du double dépistage sur la radiographie thoracique seule (Doria-Rose, 2009).
Au total, les données actuelles ne sont pas en faveur d'un dépistage du cancer bronchique par radiographie pulmonaire ou examen cytologique de l'expectoration (Manser, 2003).
  
Les sujets inclus dans le Mayo Lung Project ont été suivis après la phase de dépistage (46 cancers diagnostiqués en plus dans le groupe dépistage comparé au groupe soins usuels) ; alors qu'avec le temps le nombre cumulé de cas dans les 2 groupes (dépistage et soins usuels) aurait dû s'équilibrer, on a observé :
dans les 16 années suivantes (jusqu'en 1999) : 85 cancers diagnostiqués en plus dans le groupe initial dépistage comparé au groupe initial soins usuels.
Plusieurs explications ont été proposées
excès d'irradiation dû à la multiplication des radiographies : peu probable ;
tendance à poursuivre la surveillance radiologique dans le groupe test : possible dans la première partie du suivi post essai, l'excès de diagnostic étant plus important dans cette période ;
information sur les cancers ultérieurs plus facilement obtenue pour les sujets inclus dans le groupe dépistage comparé au groupe soins usuels (Marcus, 2006 ; Shi, 2011).
Par ailleurs on n'a pas observé de différence de mortalité entre les 2 groupes pendant l'essai et dans les 16 années de suivi (Marcus, 2000).
 
 
Les années 90
5 essais non randomisés, basés sur la TDM thoracique faible dose :
 
National Cancer Center Hospital (Japon)
 
Shinshu university (Japon)
 
Early Lung Cancer Action Project (ELCAP, 2006) : taux de détection initial : 1,3 % ; 80 % des cancers dépistés étaient en stade I avec une survie à 10 ans de 88 %. 
 
Mayo Clinic (USA)
 
Université de Münster (Allemagne)
 

la TDM est plus sensible que la radiographie thoracique mais découvre aussi des nodules indéterminés chez 23 à 51 % des sujets protocole de détection des nodules

   
Les années 2000

National Lung Screening Trial (NLST) : Lancé en 2002 touchant 54000 fumeurs asymptomatiques, au moins 30 paquet-années, actuels ou anciens (mais ayant fumé dans les 15 années précédentes) de 55 à 74 ans suivis par TDM hélicoïdale faible dose ou radiographie thoracique.
TDM : nodule non calcifié ≥ 4 mm = cancer potentiel
RT : tout nodule ou massse = cancer potentiel
Lors du premier dépistage (LNST, 2013)
98 % de participants
Davantage de résultats positifs dans le groupe TDM que dans le groupe RT : CT : 292 cancers ; RT : 190
- TDM : sensibilité = 93.8 % ; spécificité = 73.4 %
valeur prédictive positive (nodule ≥ 4 mm) : 3.8 %, passant de 0.5 % à 41.3 % lorsque le diamètre passe de 4 à plus de 30 mm
valeur prédictive positive (adénopathies hilaires ou médiastinales non calcifiées) : 18.5 %
valeur prédictive négative : 99.9 %
plus forte incidence de cancers stade IA, bronchiolo-alvéolaires et adénocarcinomes
- RT : sensibilité = 73.5 % ; spécificité = 91.3 %
valeur prédictive positive : 5.8 %, passant de 1 % à 39.3 % lorsque le diamètre passe de 4 à plus de 30 mm
valeur prédictive positive (adénopathies hilaires ou médiastinales non calcifiées) : 9.3 %
valeur prédictive négative : 99.8 %

Bilan à partir d'une taille de 10 mm mortalité plus basse de 7 % dans le groupe TDM mais seuls 25 % des décès sont dus au cancer bronchique, le reste est dû à d'autres facteurs comme les maladies cardio-vasculaires (The National Lung Cancer Screening Team, 2011).
La généralisation de ces résultats est difficile : patients urbains vus dans des hôpitaux de 3ème niveau avec expertise radiologique et cancérologique, plutôt jeunes (Seuls 8 % des patients étaient dans la catégorie 70-74 ans où on diagnostique habituellement beaucoup de cancers bronchiques).
Les comparaisons avec le Mayo Lung Project, basé sur la radiographie thoracique, ne montrent que peu de différences (Swensen, 2005).

NELSON (Nederlands-Leuvens Longkanker Screenings Onderzoek) : lancé en 2009 ; 15822 sujets surveillés au départ puis à 1, 3 et 5.5 ans ; 50-75 ans ; fumeurs d'au moins 15 cigarettes/j pendant 25 ans ou 10 cigarettes et plus pendant 30 ans ou sevrés depuis moins de 10 ans ; randomisation TDM faible dose (n = 7915) vs prise en charge usuelle (pas de dépistage) (n = 7907) ; bilan à partir d'une taille d'environ 10 mm (500 mm3) ou un temps de doublement < 400 jours ; 209 cancers détectés à ce jour ; adénocarcinomes : 51.2 % ; stades I : 70.8 % ; 45 % des cancers dans le lobe supérieur droit ; 62.2 % dans le 1/3 périphérique du poumon ; fin 2016 (Horeweg, 2013)
DLCST (Danish Lung Cancer Screening Trial) : lancé en 2004 ; idem NELSON ; fin 2016
DANTE : lancé en 2001 ; idem NELSON avec radiographie initiale dans les 2 bras ; ; bilan à partir d'une taille de 20 mm ; pas de résultats encourageants (Infante, 2009).
ITALUNG (Italian Lung Cancer Computer Tomography Screening Trial) : lancé en 2004 ; idem NELSON ; Pet scan si taille > 8 mm
MILD (Multi-centric Lung Detection trial) : lancé en 2005 ; idem NELSON
LUSI (Lung Cancer Screening Intervention Study) : lancé en 2007 ; idem NELSON ; fin 2015-2017
Dépiscan : lancé en 2002 ; étude pilote ; randomisation TDM faible dose vs radiographie thoracique ; fin 2007 ; devrait être suivi de Grandepiscan
COSMOS : lancé en 2004 ; étude observationnelle avec TDM faible dose ; Pet scan si taille > 8 mm
UKLS : lancé 2011 ; randomisation TDM faible dose
  Toronto experience : lancé en 2009 ; teste la TDM spiralée avec de faibles doses (Menezes, 2009)
Des essais associant TDM spiralée et PetScan sont en cours (Bastarrika, 2005).
   
Probabilité de cancer plus élevée face à des nodules > 1 mm non calcifiés lors d'un dépistage (McWilliams, 2013)
  2537 fumeurs ou ex-fumeurs de 50 à 75 ans suivis pendant 3 ans
  nodule péri-scissural : risque quasi nul
  sexe féminin
  taille du nodule plus importante
  localisation dans les lobes supérieurs
  spiculation
  âge plus élevé
  histoire familiale de cancer du poumon
  emphysème
  nombre de nodules plus faible
  nodule solide
   
Essais portant sur d'autres techniques que l'imagerie : 
 
expectoration
 
lavage bronchiolo-alvéolaire
 
fibroscopie avec fluorescence (Sato, 2001)
  
Le calcul du bénéfice sur la durée de survie peut être biaisé
1/ 

temps d'avance au diagnostic (lead time) : le diagnostic est fait plus tôt ; la durée de survie paraît plus longue mais le décès lié au cancer dépisté survient au même moment. Dans ce cas l'incidence annuelle et les plateaux des courbes de survie des 2 groupes testés doivent tendre à se rejoindre après l'arrêt de l'essai

  
2/ 

temps de latence préclinique (length time) : la période de latence est plus longue pour les tumeurs à croissance lente ; ce sont donc celles qui ont le plus de chance d'être dépistées et la durée de survie paraît plus longue

  
3/ 

surdiagnostic : identification, par le dépistage, d'une maladie qui, sans le dépistage, n'aurait jamais été diagnostiquée pendant la vie (Marcus PM, 2006).
2 situations :
le cancer ne progresse pas voire régresse
le cancer progresse si lentement que le malade meurt d'une autre cause avant que le cancer ne devienne symptomatique
Le dépistage peut révéler des lésions précancéreuses ou des lésions cancéreuses sans potentiel d'évolutivité qui, de toutes les façons, n'auraient pas conduit à une tumeur clinique (Welch, 2010).

  
4/  sélection : la décision de participer à un dépistage est rarement liée au hasard
    Mesure de la mortalité dans la population cible
 

A ce jour, on ne peut pas dire que le dépistage par scanner est capable de réduire la mortalité par cancer bronchique (Black, 2007) ce qui doit rendre prudent dans la diffusion au grand public des apports potentiels de cette démarche (Welch, 2007).

Mais la discussion est ouverte sur le dépistage systématique des cancers broncho-pulmonaires par TDM chez les sujets à risque.
C'est le cas des sujets exposés professionnellement, amiante en particulier (Tiitola, 2002), dont il faudra évaluer les résultats.
L'utilisation de la présence d'un emphysème comme critère de sélection pour le dépistage, augmente le nombre de cancers détectés (Sanchez-Salcedo, 2015).
Un score de dépistage (COPD-LUCSS) incorporant l'âge > 6O ans, un index de masse corporelle < 25 kg/m2, un tabagisme > 60 paquet-années et un emphysème, semble être un bon prédicteur de cancer bronchique chez les sujets participant à des programmes de dépistage (de-Torres, 2015).

A ce jour, pas d'étude robuste comparant dépistage versus non dépistage pas de mesure des effets sur la mortalité vs absence de dépistage.
Pas d'étude précisant la représentativité des échantillons testés.
Pas d'information sur les effets sur la qualité de vie des sujets participant au dépistage ou sur les effets du dépistage d'un faux positif.
Peu d'informations sur les effets secondaires des démarches entreprises après le dépistage d'une lésion suspecte (Kaneko, 1996 ; Gohagan, 2005) qui peuvent conduire à des procédure invasives et inutiles (Wilson, 2008).
Des obstacles notables (conviction de l'utilité du dépistage, disposition à se faire opérer si nécessaire) sont à attendre à l'implémentation d'un programme de dépistage de masse du cancer bronchique, ciblé sur les fumeurs de cigarettes
(Silvestri, 2007).

Une étude japonaise a retrouvé un taux similaire de cancers chez des sujets dépistés fumeurs et non fumeurs (Nawa, 2002) alors que les cancers bronchiques diagnostiqués se retrouvent à plus de 80 % chez des fumeurs, posant le problème de l'histoire naturelle de ces cancers chez les non fumeurs ; d'autant plus qu'ils ont les mêmes marqueurs cellulaires (Pajares, 2006).

Grand nombre de lésions associées découvertes lors des dépistages (MacRedmond R, 2004).

Le taux de sevrage tabagique à 1 an des fumeurs qui s'engagent dans des essais de dépistage se situe entre 12 et 20 % ; il est peu différent des résultats observé avec des populations non dépistées (Ashraf, 2009 ; Townsend, 2005 ; Van der Aalst, 2010).
Les fumeurs dépistés résistant au sevrage se retrouvent chez les plus jeunes, ceux avec un niveau d'éducation bas, les célibataires, les sujets avec IMC bas, des antécédents de tabagisme-cigarette élevé, pas d'utilisation régulière de pipe ou de cigares ; le risque de poursuite du tabagisme diminue avec la sévérité du résultat du dépistage précédent, dès lors qu'il y a une anomalie (Tammenägi, 2014)
A l'inverse on n'a pas observé d'augmentation du tabagisme chez les fumeurs ayant un examen de dépistage négatif.

Mais à coté des avantages potentiels, il faut considérer :
les effets secondaires : dans le NLST, environ 95 % des "résultats positifs" étaient de faux positifs, ce qui conduit à des irradiations répétées dans le cadre de protocoles de surveillance, des biopsies pulmonaires (environ 1 % d'hémorragies et 15 % de pneumothorax) et quelquefois de la chirurgie d'exérèse. 16 patients sont décédés après une procédure invasive et 6 n'avaient pas de cancer.
Dans la mise en place d'un programme de dépistage on doit toujours réfléchir aux termes de l'équation "obligation" versus "choix informé".

A qui le médecin peut il proposer un dépistage individuel (Couraud, 2012) ?
 55-74 ans
 tabagisme à au moins 30 paquet-années
 fumeur actif ou qui a cessé pendant les 15 dernières années
 pas de maladie sévère en progression
 pas d'infection pulmonaire pendant les 12 dernières semaines
 accepte des TDM répétées ou d'autres investigations en cas d'anomalie
 accepte d'envisager une aide au sevrage tabagique (fumeurs actifs)

 

Réf :
Bach PB, Kelley MJ, Tate RC, McCrory DC. Screening for lung cancer: a review of the current literature. Chest 2003;123(1 Suppl)::72S-82S
Bastarrika G, Garcia-Velloso MJ, Lozano MD, Montes U, Torre W, Spiteri N, Campo A, Seijo L, Alcaide AB, Pueyo J, Cano D, Vivas I, Cosin O, Dominguez P, Serra P, Richter JA, Montuenga L, Zulueta JJ. Early lung cancer detection using spiral computed tomography and positron emission tomography. Am J Respir Crit Care Med 2005;171:1378-83
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